First report of the genus Neonaphorura Bagnall (Collembola: Tullbergiidae) for Iran with an identification key for Tullbergiidae

Document Type : Original Article

Authors

1 Associate Professor, Department of Plant Protection, Faculty of Crop Sciences, Sari University of Agricultural Sciences and Natural Resources, Sari, Iran

2 PhD Graduated in Agricultural Entomology, Department of Plant Protection, Faculty of Agricultural Sciences, University of Guilan, Rasht, Iran

Abstract

Tullbergiidae (Poduromorpha) are minute arthropods that lack eyes and a furca. In Iran, this family has not undergone extensive study, with only six genera and 13 species documented so far. Samples for this study were collected from Guilan province, specifically from an olive orchard in Rudbar city in April 2017. Soil and leaf litter samples were collected and processed using a Berlese funnel in the laboratory to extract the springtail specimens. Microscopic slides were then prepared to examine the morphological characteristics and identify the specimens. The genus Neonaphorura Bagnall, 1935 was identified within the Tullbergiidae family and reported for the first time in Iran. This genus is differentiated from others in the family by the number of anal spines on the sixth abdominal segment and the number of sensory clubs on the 3rd antennal flagellomere. Additionally, an identification key to genera and species within the Tullbergiidae family in Iran is presented in this study.
Keywords: Collembola, identification key, Poduromorpha.
Introduction
The family Tullbergiidae comprises 236 described species, mostly distributed in the Southern Hemisphere (Bellinger et al., 2024). Members of the family have a small body size, no pigmentation, and lack eyes and a furca (Rusek, 1987). Other diagnostic characters of this family are as follows: abdominal tergum VI with anal spines; a thick sensillum on the ventral side of the antennal segment III; two prelabral setae; maxillary palp simple with one sublobal hair; the head with 3+3 setae along the ventral line; ventral tube with 4+4 distal setae and two on each side at the base, and ventral pseudocelli absent.
The members of the family Tullbergiidae are small to very small Collembola with a length of between 0.4–1.5 mm (Palacios-Vargas and Salazar Martínez, 2014). Therefore, the specimens may be ignored when separating them from the soil. Due to this, the family has not received as much attention as other Collembola groups especially in Iran. Up to now only 14 species and 7 genera have been reported from Iran (Shayanmehr et al., 2020, 2023, 2024). In this paper, we report a new genus of Tullbergiidae and provide an identification key to the identified genera and species of Iran.
Materials and Methods
Specimens were obtained from soil and leaf litter samples in an olive garden on 4 March 2018, and then were processed by Berlese funnels and preserved in 96% alcohol. Specimens were cleared in 10% KOH and mounted in Hoyer’s solution to make microscopic slides. To study the specimens, identification keys by Fjellberg (1998) and Dunger & Schlitt (2011) were used. Most of the terminology and abbreviations follow Dunger & Schlitt (2011).
Research findings
Neonaphorura Bagnall, 1935
Material examined. Iran, Mazandaran, Guilan, Rudbar, Rostam-Abad, olive garden, N36°53ʹ37ʺ, E49°28ʹ38ʺ, soil and leaf litter, 452 m a.s.l., 4.4.2018, 3 specimens.
Diagnosis. Main characters of the genus according to Arbea (1991) are as follows: “Tullbergiinae with 6-9 anal spines (specimens of this study have only 6 anal spines, Fig. 1). Antennal sens organ III with two tiny solenidia (sens rods) between three stout solenidia (two sens clubs and one lateral club), three cuticular papillae and four guard setae (Fig. 2), and a thick solenidiun is present on the ventral side of the antennal segment III. The postantennal organ has two rows of compound vesicles Pseudocelli are as: 1, 1/1, 1-2, 1-2/1-2, 1-2, 1-2, 1-2, 1.”
General Distribution. Europe, USA, Palestine, Ukraine (Kaprus and Goblyk, 2015; Bellinger et al., 2024). The genus is reported for the first time from Iran.
 Figure 1- Anal spines on the sixth abdominal segment of Neonaphorura sp. (lateral view, 40X)
 
Figure 2- Sensory clubs on the third antennal segment of Neonaphorura sp. (40X)
Key to the known Iranian species of Tullbergiidae (adapted from Fjellberg, 1998; Castaño-Meneses et al., 2000; Bellinger et al., 2024):

Sense organ of Ant. III in adults with one greatly thickened dorsal sensory club ........................................................................................................... Doutnacia xerophila Rusek, 1974
Sense organ of Ant. III in adults with 2-3 greatly thickened dorsal sensory clubs .............................. 2
VI with midventral projection-best seen in ventral view ...................................................... 3
VI without midventral projection ...................................................................................... 4
Number of anal spines four ................................................. Neonaphorura; unidentified species
Number of anal spines two ......................................................................... Metaphorura ........ 8
Sense organ of Ant. III with 2 sense clubs ................................................................................ 5
Sense organ of Ant. III with 3 sense clubs ................................................................................ 7
PAO with simple vesicles in two rows ....................................................................................... 6
PAO with six v-shaped vesicles ............................................................. Wankeliella Rusek, 1975
VI dorsally smooth except for crescentic ridges ............................................................................................................ Mesaphorura Börner, 1901 ...... 10
VI with additional dorsal or lateral tubercles bearing strong bristles ................................................................................................... Paratullbergia callipygos (Börner,1902)
Sixth abdominal segment with 1+1 dorsolateral spines in front of posterior anal spines .................................................................................. Fissuraphorura duplex (Lucianez & Simon, 1992)
Sixth abdominal segment without dorsolateral spines in front of posterior anal spines ................................................................................................................ Tullbergia simplex Gisin, 1958
Median process spiniform or stout; PAO with 18-25 bilobated or trilobated vesicles ................................................................................... Metaphorura riozoi Castaño-Meneses et al., 2000
Median process spiniform; PAO with 20-25 simple vesicles ..................................................... 9
Pseudocellar formula 11/111/11111 ...................................... Metaphorura affinis Börner, 1902
Pseudocellar formula 11/122/22221 ........................................ Metaphorura denisi Simon, 1985
V with 3+3 short a-setae between long a4 setae .............................................................. 11
V with 2+2 short a-setae between long a4 setae ............................................................... 14
IV with p1-p1 distance shorter than p2-p2 ......................................................................... 12
IV with p1-p1 distance longer than p2-p2 .......................................................................... 13
Anal lobe with l present ........................................... Mesaphorura macrochaeta (Rusek, 1976)
Anal lobe with l absent ............................................ Mesaphorura krausbaueri (Börner, 1901)
Th 2-3 with pseudocelli in median position, between p3-p4; Abd. IV without m5 ............................................................................................................ Mesaphorura yosii (Rusek, 1867)
Th 2-3 with pseudocelli in lateral position, between p5-p5; Abd. IV without m5 present ...................................................................................................... Mesaphorura italica (Thibaud, 1996)
III with a2 present ................................................................ Mesaphorura critica Ellis, 1976
III with a2 absent ........................................................ Mesaphorura hylophila (Rusek, 1982)

 Discussion of results and Conclusions
Species of Neonaphorura have only been reported from the Northern Hemisphere, with 10 species occurring in the Palaearctic (Bellinger et al., 2024). The genus is reported for the first time from Iran. With this report, the number of Tullbergiidae genera in Iran rises to eight. It seems that the specimens of the present study belong to a new species that must be studied more in order to be described. Before this work, there was no identification key for the genera and species of Tullbergiidae in Iran, and Iranian researchers were facing difficulties in studying this family. The family is not well known in Iran. Further studies on this family in the country could lead to the discovery of new species (even new genera) and new records.
 Acknowledgment
The costs of this study were funded by the research project No. 09-1400-22 approved by the Research Vice-Chancellor of Sari University of Agricultural Sciences and Natural Resources.

Keywords

Main Subjects


مقدمه

خانواده Tullbergiidae (Collembola, Poduromorpha) پراکنشی جهانی دارد و در حال حاضر 34 جنس و 236 گونه از آن گزارش شده است (Bellinger et al., 2024). اعضای این خانواده با داشتن بدنی کوچک، باریک، بدون رنگدانه، چشم و فورکا شناخته می‌شوند و شکل ظاهری مشابهی دارند. سایر ویژگی‌های مهم آنها شامل این موارد است: دارای خار انتهایی، بند سوم شاخک با یک سنسیلوم شکمی-جانبی بزرگ، دارای دو موی پیش لب بالا، پالپ آرواره پایین ساده با یک موی قاعده‌ای، سر با 3+3 مو در امتداد خط شکمی، بندهای اول تا سوم قفس‌سینه با 0، 1، 1 موی شکمی در هر طرف، لوله شکمی با 4+4 موی انتهایی و 2+2 مو قاعده‌ای، فاقد چشم‌های دروغی در سطح شکمی (Rusek, 1978; Fjellberg, 1998).

این پادمان به‌واسطۀ داشتن بدنی کوچک، پاهای کوتاه و نداشتن فورکا ساکن محیط‌های یودافیک هستند. آنها در اعماق مختلف خاک از عمق 40-4 سانتی‌متری و در انواع مختلفی از زیستگاه‌ها از جنگل‌ها تا علفزارها، از خاک‌های مرطوب تا خشک و در خاک‌های با بافت‌های مختلف وجود دارند (Dunger & Schlitt, 2011). اگرچه معمولاً در خاک‌های غنی از مواد آلی یافت می‌شوند، آنها نسبت به تغییرات اکولوژیکی بسیار حساس‌اند؛ بنابراین، در تعیین اثر عوامل مختلف مؤثر بر اکولوژی خاک اهمیت ویژه‌ای دارند (Palacios-Vargas & Salazar Martínez, 2014).

خانواده Tullbergiidae ازنظر اندازه یکی از کوچک‌ترین خانواده‌های پادمان محسوب می‌شوند. طول بدن آنها بین 5/1-4/0 میلی‌متر است (Palacios-Vargas & Salazar Martínez, 2014)؛ به همین دلیل در مقایسه با سایر پادمان کمتر به آنها توجه شده است؛ به طوری که هم در زمان جداسازی نمونه‌ها از خاک به‌دلیل اندازه کوچکشان ممکن است نادیده گرفته شوند و هم در زمان شناسایی، تشخیص ویژگی‌های مهم و کلیدی این نمونه‌های بسیار ریز مشکل است و کار شناسایی را سخت می‌کند. در ایران علاوه بر این موارد، دسترسی‌نداشتن به یک کلید شناسایی مدون، مطالعه جنس‌ها و گونه‌های این خانواده را سخت‌تر می‌کند؛ بنابراین، در حال حاضر شاهد این هستیم که نه‌تنها این خانواده در بسیاری از استان‌های کشور مطالعه نشده است، در استان‌هایی که پژوهشگران به مطالعه پادمان بیشتر توجه داشته‌اند، از خانواده Tullbergiidae تنها گزارش‌های پراکنده‌ای به چشم می‌خورد.

فون این خانواده در ایران به‌طور خیلی محدود مطالعه شده است. تعداد گونه‌های ثبت‌شده از این خانواده در جهان، 236 گونه است؛ در حالی که تاکنون تنها 14 گونه متعلق به هفت جنس از 9 استان در ایران جمع‌آوری و شناسایی شده‌اند (Shayanmehr et al., 2020 2023, 2024,). در این مطالعه یک جنس جدید از خانواده Tullbergiidae برای فون ایران معرفی می‌شود و کلید شناسایی جنس‌ها و گونه‌های گزارش‌شده از این خانواده در ایران ارائه می‌شود.

مواد و روش‌ها

به‌منظور بررسی فون پادمان استان گیلان نمونه‌برداری از خاک و خاک‌برگ در این استان انجام شد. نمونه‌های به‌دست‌آمده از خانواده Tullbergiidae از یک باغ زیتون واقع در شهرستان رودبار در تاریخ 13 اسفند 1396 از خاک و خاک‌برگ جمع‌آوری شد. نمونه‌های خاک پس از انتقال به آزمایشگاه در قیف برلیز قرار داده شد تا پادمان موجود در آن جداسازی شود. پادمان جداشده از خاک در الکل اتانول مطلق نگهداری شدند. سپس به‌منظور مطالعه ویژگی‌های ریخت‌شناسی و شناسایی نمونه‌ها، ابتدا نمونه در محلول پتاس 10 درصد به مدت 3-2 دقیقه قرار گرفت تا شفاف شود و بعد از آن به کمک محلول هویر روی لام نصب شد (Mari-Mutt, 1979). برای شناسایی نمونه‌ها از کلیدهای ارائه‌شدۀ Fjellberg (1998) و Dunger & Schlitt (2011) استفاده شد.

واژه‌های به‌کاررفته از Dunger & Schlitt (2011) اقتباس شد و شامل: اندام پس‌شاخکی (postantennal organ; PAO): یک فرورفتگی کم‌وبیش عمیق در قاعده شاخک و در سطح پشتی سر که معمولاً تخم‌مرغی شکل و با وزیکل‌های حسی پر شده است. اندام حسی بند سوم شاخک (Ant III sensory organ): بند سوم شاخک در بخش پشتی-انتهایی دارای یک اندام حسی است که شامل یک تا سه چماق حسی (sensory clubs) ضخیم و میله‌ای شکل که معمولاً به سمت یکدیگر خم شده‌اند و بین آنها صفر تا 2 میله حسی (sensory rods) وجود دارد. در جلوی آنها یک تاخوردگی جلدی محافظت‌کننده که گاهی به شکل پاپیل درآمده است، وجود دارد و دارای چهار موی محافظ (guard) است. چشم دروغی (pseudocellus): دهانه‌های غدد دفاعی مستقر در کوتیکول هستند که با هر تحریکی که از محیط بیرون ایجاد شود، مایعی از آن ترشح می‌شود. لبه بیرونی چشم دروغی ظاهری فشرده و گل‌مانند دارد. چشم‌های دروغی فقط در سطح پشتی و به شکل قرینه در طرفین بدن به تعداد متغیر وجود دارند. روی سر به تعداد 1+1 و روی هر نیمه از ترژیت‌های بند اول تا سوم قفس‌سینه و بند اول تا پنجم شکم به تعداد صفر تا 2 عدد وجود دارند. موهای l و lʹ: موهای روی لوب‌های انتهایی با حرف l و موهایی که به‌طور مستقیم روی دهانه لوب انتهایی قرار دارند با lʹ نشان داده می‌شوند (l2ʹ, l3ʹ) (شکل 1). زائده میانی (median process): گاهی بین خارهای انتهایی در سطح شکمی یک زائده میانی تکی وجود دارد که ممکن دوکی شکل یا مخروطی باشد. سنسیلوم چماقی (sensory clubs): سنسیلوم‌های ضخیم و میله‌ای شکل که به تعداد یک تا سه عدد روی بند سوم شاخک قرار دارند. موهای a، m و p: روی هر ترژیت سه ردیف مو وجود دارد که با حروف a (موهای ردیف جلویی، anterior)، m (موهای ردیف میانی، median) و p (موهای ردیف عقبی، posterior) نامگذاری می‌شوند. در هر ردیف، موها از خط میانی ترژیت به سمت بیرون شماره‌گذاری می‌شوند (برای مثال p1، p2 تا p6). در هر یک از ردیف‌ها معمولاً تعدادی مو حذف شده‌اند؛ به‌ویژه در ردیف میانی. وزیکل (vesicle): اندام پس‌شاخکی (PAO) اغلب با دو ردیف وزیکل پر شده است که نسبت به محور طولی PAO زاویه 90 درجه دارند. این وزیکل‌ها ممکن است ساده یا کلیوی شکل باشند. تعداد ردیف‌های وزیکل از یک تا چندین ردیف متغیر است. شکل وزیکل‌ها متنوع است و از شکل معمول میله‌مانند یا گرد تا شکل‌های U یا V مانند و گاهی  ممکن است پیچیده‌تر باشند. همچنین، ممکن است وزیکل‌ها دو یا سه لوبه باشند (bilobated, trilobated).

شکل 1- کتوتاکسی موهای l و lʹ روی استرنیت بند چهارم شکم در گونه Mesaphorura krausbaueri، موی l2ʹ وجود ندارد

 (Dunger & Schlitt, 2011).

Figure 1- ventral chaetotaxy of forth abdominal segment in Mesaphorura krausbaueri; l2ʹ is absent (Dunger & Schlitt, 2011).

نتایج و بحث

جنس Neonaphorura Bagnall, 1935:

اطلاعات جمع‌آوری: گیلان، رودبار، رستم‌آباد، باغ زیتون، خاک و خاک‌برگ، N36°53ʹ37ʺ, E49°28ʹ38ʺ، ارتفاع 452 متر از سطح دریا، 13/12/1396، تعداد نمونه: 3 عدد.

ویژگی‌های کلیدی جنس: شکل عمومی بدن به شکل معمول خانواده (شکل 2)؛ بند ششم شکم در سطح پشتی دارای شش خار انتهایی (دو خار واقعی که روی پاپیل‌های کوتیکولی قرار دارند و چهار زائده خار مانند) (شکل 3)؛ اندام حسی بند سوم شاخک با دو میله حسی (sensory rod)، سه سنسیلوم چماقی (sensory club) که دو تای آنها به سمت هم خم شده‌اند، سه تاخوردگی جلدی محافظت‌کننده و چهار موی گارد (شکل 4)؛ بند سوم شاخک در سطح شکمی دارای سنسیلوم ضخیم؛ بند چهارم شاخک با 8-5 سنسیلوم ضخیم، دو میله حسی نیمه انتهایی و یک پاپیل انتهایی؛ اندام پس‌شاخکی دارای دو ردیف کم‌وبیش مجزا متشکل از درمجموع، 26-10 وزیکل مرکب (شکل 5)؛ ساق‌پنج‌های اول، دوم و سوم با 11، 11 و 11 مو که 3، 3 و 3 موی شکمی چماقی هستند؛ چشم‌های دروغی گرد با لبه‌های گل‌مانند، گاهی کوچک و به‌سختی قابل تشخیص؛ فرمول چشم دروغی: 1، 1/1، 1-2، 1-2/1-2، 1-2، 1-2، 1-2، 1؛ بقایای فورکا به شکل چهار موی کوتاه (Arbea, 1991; Dunger & Schlitt, 2011).

پراکنش در دنیا: تاکنون 14 گونه از این جنس از غرب و جنوب اروپا، ایالات متحده امریکا، فلسطین اشغالی و اوکراین گزارش شده است (Kaprus & Goblyk, 2015; Bellinger et al., 2024). این جنس برای نخستین‌بار از ایران گزارش می‌شود. ویژگی‌های ریخت‌شناسی نمونه‌های به‌دست‌آمده در این مطالعه با هیچ‌یک از گونه‌هایی که تا به حال توصیف شده‌اند، منطبق نبوده‌اند و نیاز به بررسی بیشتر دارد.

 

کلید شناسایی جنس‌ها و گونه‌های خانوده Tullbergiidae در ایران:

تاکنون 14 گونه از این خانواده از ایران گزارش شده است (جدول 1). کلید شناسایی زیر براساس کلیدهای Fjellberg (1998)، Castaño-Meneses et al. (2000) و Bellinger et al. (2024) برای نمونه‌های گزارش‌شده از ایران نوشته شده است.

  • اندام حسی بند سوم شاخک در افراد بالغ دارای یک سنسیلوم چماقی پشتی بسیار ضخیم ......... Doutnacia xerophila
  • اندام حسی بند سوم شاخک در افراد بالغ دارای 3-2 سنسیلوم چماقی پشتی بسیار........................................... 2
  • بند ششم شکم دارای برآمدگی میانی-شکمی که از نمای شکمی بهتر دیده می‌شود...................................... 3
  • بند ششم شکم بدون برآمدگی میانی-شکمی................................................................................................ 4
  • دارای شش خار انتهایی ....................................................................................................... Neonaphorura
  • دارای دو خار انتهایی ...................................................................................................... Metaphorura ... 8
  • اندام حسی بند سوم شاخک با 2 سنسیلوم چماقی.......................................................................................... 5
  • اندام حسی بند سوم شاخک با 3 سنسیلوم چماقی.......................................................................................... 7
  • اندام پس‌شاخکی با دو ردیف وزیکل ساده.................................................................................................. 6
  • اندام پس‌شاخکی با شش وزیکل v شکل ............................................................................ Wankeliella
  • بند ششم شکم در سطح پشتی صاف به‌جز در حاشیه‌ها (حاشیه‌ها هلالی شکل‌اند)........ Mesaphorura ... 10
  • بند ششم شکم با برجستگی‌های پشتی یا جانبی اضافی که موهای کوتاه ضخیم ........... Paratullbergia callipygos
  • بند ششم شکم با 1+1 خار پشتی-جانبی در جلوی خارهای انتهایی پشتی ....................... Fissuraphorura duplex
  • بند ششم شکم بدون 1+1 خار پشتی-جانبی در جلوی خارهای انتهایی پشتی .......................... Tullbergia simplex
  • زائده میانی خارمانند یا ستبر؛ اندام پس‌شاخکی با 25-18 وزیکل دو لوبه (bilobated) یا سه لوبه (trilobated) ................................................................................................................................................ Metaphorura riozoi
  • زائده میانی خارمانند؛ اندام پس‌شاخکی با 25-20 وزیکل ساده .................................................................... 9
  • فرمول چشم دروغی: 11/111/11111 ....................................................................... Metaphorura affinis
  • فرمول چشم دروغی: 11/221/12222 ........................................................................ Metaphorura denisi
  • بند پنجم شکم با 3+3 موی a کوتاه بین موهای a4 بلند .............................................................................. 11
  • بند پنجم شکم با 2+2 موی a کوتاه بین موهای a4 بلند .............................................................................. 14
  • روی بند چهارم شکم فاصله p1-p1 کوتاه‌تر از فاصله p2-p2 ........................................................................ 12
  • روی بند چهارم شکم فاصله p1-p1 بلندتر از فاصله p2-p2 ............................................................................ 13
  • لوب انتهایی دارای موی l .......................................................................... Mesaphorura macrochaeta
  • لوب انتهایی بدون موی l2ʹ ............................................................................ Mesaphorura krausbaueri
  • بند دوم و سوم قفس‌سینه با چشم‌های دروغی میانی بین p3-p4؛ بند چهارم شکم بدون موی m5 .................................................................................................................................................. Mesaphorura yosii
  • بند دوم و سوم قفس‌سینه با چشم‌های دروغی جانبی بین p5-m5؛ بند چهارم شاخک دارای موی موی m5 .............................................................................................................................................. Mesaphorura italica
  • بند سوم قفس‌سینه دارای موی a2 .............................................................................. Mesaphorura critica
  • بند سوم قفس‌سینه بدون موی a2 .......................................................................... Mesaphorura hylophila

 

شکل 2- شکل عمومی بدن در Neonaphorura sp. (اصلی)

Figure 2- Habitus of Neonaphorura sp

 

شکل 3- خارهای انتهایی روی بند ششم شکم از نمای جانبی در Neonaphorura sp. (40x، اصلی)

Figure 3- Anal spines on sixth abdominal segment of Neonaphorura sp. (lateral view)

 

شکل 4- سنسیلوم چماقی روی بند سوم شاخک در Neonaphorura sp. (40x، اصلی)

Figure 4- Sensory clubs on third antennal segment of Neonaphorura sp

 

شکل 5- اندام پس‌شاخکی در Neonaphorura sp. (40x، اصلی)

Figure 5- Post antennal organ of Neonaphorura sp

 

جمع‌بندی

گونه‌های جنس Neonaphorura تا به حال تنها از نیم‌کره شمالی گزارش شدند که ده گونه آن مربوط به ناحیه پالئارکتیک است (Bellinger et al., 2024). در مطالعه حاضر این جنس برای نخستین‌بار از ایران گزارش می‌شود. به این ترتیب تعداد جنس‌های گزارش‌شده از خانواده Tullbergiidae در ایران به هشت عدد می‌رسد. این جنس با داشتن شش خار انتهایی از جنس‌های دیگر خانواده که تاکنون از کشور گزارش شدند، متمایز می‌شود. نمونه‌های جمع‌آوری‌شده در این مطالعه گونه جدیدی است و برای توصیف آن مطالعات بیشتر با تعداد نمونه‌های بیشتر نیاز است. کلید شناسایی جنس‌ها و گونه‌های گزارش‌شده از خانواده Tullbergiidae در ایران ارائه شده است که می‌تواند به مطالعه این خانواده در ایران کمک کند.

جدول 1- فهرست گونه‌های گزارش‌شده خانواده Tullbergiidae از ایران و استان‌های محل جمع‌آوری آنها

Table 1- List of reported species of Tullbergiidae from Iran and their localitites

گونه

محل جمع‌آوری

منبع

Doutnacia xerophila

کردستان

Ahmadi et al. (2022)

Fissuraphorura duplex

کرمانشاه

Kahrarian et al. (2014)

Mesaphorura critica

گلستان

Hosseini et al. (2016)

M. hylophila

کرمانشاه

Kahrarian et al. (2014)

M. italica

کرمانشاه

Kahrarian et al. (2014)

M. krausbaueri

مازندران، گیلان، زنجان، مرکزی، آذربایجان شرقی و غربی

Cox (1982)

M. macrochaeta

کرمانشاه

Kahrarian et al. (2014)

M. yosii

گلستان

Hosseini et al. (2016)

Metaphorura affinis

گیلان، آذربایجان شرقی، مرکزی، کرمانشاه و ایلام

Cox (1982); Ghahramaninezhad et al. (2013); Kahrarian et al. (2014); Shayanmehr et al. (2020)

M. denisi

کرمانشاه و لرستان

Kahrarian et al. (2014); Shayanmehr et al. (2018)

M. riozoi

ایلام

Shayanmehr et al. (2017)

Paratullbergia callipygos

مرکزی و زنجان

Cox (1982)

Tullbergia simplex

مازندران

Yoosefi Lafooraki & Shayanmehr (2013)

Wankeliella bescidica

مازندران

Shayanmehr et al. (2024)

 

سپاسگزاری

هزینه‌های این مطالعه از محل طرح پژوهشی با شماره 09-1400-01 مصوب در معاونت پژوهشی دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری تأمین شده است.

Ahmadi, S., Ghobari, H., Shayanmehr, M., Mohammadi Samani, K., & Kaprus, K. (2022). New addition to Iranian springtails fauna and a checklist of the Collembola from Kurdistan province, Iran. Journal of Insect Biodiversity and Systematics, 9(1), 1-16. http://dx.doi.org/10.52547/jibs.9.1.1
Arbea, J. (1991). A revision of the genus Neonaphorura Bagnall, 1935 (Collembola, Onuchiuridae, Tullbergiinae). Spixiana, 14(2), 175-188. https://B2n.ir/f22443
Bellinger, P.F., Christiansen, K.A. and Janssens, F. (2024). Checklist of the Collembola of the World. Available at: http://www.collembola.org (28 April 2024).
Castaño-Meneses, G., Palacios-Vargas, J.G., & Traser, G. (2000). A New Species of Metaphorura (Collembola: Onychiuridae: Tullbergiinae (sic)) from Hungary. Annals of the Entomological Society of America, 93(6), 1263-1266. https://doi.org/10.1603/0013-8746(2000)093[1263:ANSOMC]2.0.CO;2
Cox, P. (1982). The Collembola fauna of north and north western Iran. Entomologist's Monthly Magazine, 118, 39-43. https://www.sid.ir/paper/599742/en
Dunger, W., & Schlitt, B. (2011). Tullbergiidae. In Dunger W, (ed.), Synopses on Palearctic Collembola. Senckenberg Museum of Natural History Görlitz.
Fjellberg, A. (1998). The Collembola of Fennoscandia and Denmark, Part I: Poduromorpha. Brill, Leiden.
Ghahramaninezhad, S., Shayanmehr, M., & Yoosefi Lafooraki, E. (2013). Report of new Collembola (Arthropoda: Hexapoda) species from Kermanshah. Journal of Plant Protection Research, 27(1), 136-138. https://doi.org/10.22067/jpp.v27i1.22173  [In Persian].
Hosseini, F. S., Shayanmehr, M., & Amiri-Besheli, B. (2016). Contribution to Collembola (Hexapoda: Entognatha) fauna from Golestan province, Iran. Journal of Insect Biodiversity and Systematics, 2(3), 321-338. https://B2n.ir/g56358
Kahrarian, M., Vafaei-Shoushtari, R., Soleimannejadian, E., Shayanmehr, M., & Shams-Esfandabad, B. (2014). Tullbergiidae fauna (Collembola) in Kermanshah province (Iran) with addition of new records. Natura Somogyensis, (25), 15-20. https://doi.org/10.24394/NatSom.2014.25.15
Kaprus, I., & Goblyk, K. M. (2015). On the genus Neonaphorura Bagnall, 1935 (Collembola: Tullbergiidae) with description of two new species from Ukraine. Annales Zoologici (Warszawa), 65(1), 1-8. https://doi.org/10.3161/00034541ANZ2015.65.1.001
Mari-Mutt, J. A. (1979). A revision of the genus Dicranocentrus Schött (Insecta: Collembola: Entomobryidae). Bulletin of the University of Puerto Rico.
Palacios-Vargas, J.G., & Salazar Martínez, A.E. (2014). A new species of Tullbergia (Collembola, Tullbergiidae) from Buenos Aires, Argentina. Zookeys, (416), 23-30. https://doi.org/10.3897%2Fzookeys.416.6923
Rusek, J. (1978). New Palearctic taxa of Tullbergiinae (Collembola). Acta Entomologica Bohemoslovaca. 75(4), 255-271. https://B2n.ir/y17632
Shayanmehr, M., Kaprus, I., Yahyapour, E., Yoosefi Lafooraki, E., & Ghajar Sepanlou, M. (2023). Checklist of Collembola (Hexapoda) from Iran, Part I: Poduromorpha. Journal of Asia-Pacific Biodiversity, 16(2), 184-196. https://doi.org/10.1016/j.japb.2023.02.003
Shayanmehr, M., Mirab-Balou, M., & Kaprus, I. (2017). New additions to Iranian Collembola (Entognatha: Hexapoda) from Ilam Province (western Iran). Turkish Journal of Zoology, 41(4), 744-748. https://doi.org/10.3906/zoo-1605-15
Shayanmehr, M., Yoosefi Lafooraki, E., & Kahrarian, M. (2020). A new updated checklist of Iranian Collembola (Arthropoda: Hexapoda). Journal of Entomological Society of Iran, 39(4), 403-445. https://doi.org/10.22117/JESI.2019.124366.1285
Shayanmehr, M., Yoosefi Lafooraki, E., & Rahmati, M. (2018). New Record of a Genus and Four Species of Springtails (Collembola) from Lorestan Province, Iran. Applied Entomology and Phytopathology, 86(2), 235-241. https://doi.org/10.22092/jaep.2019.102720.1068 [In Persian].
Shayanmehr, M., Yoosefi Lafooraki, E., Tully, T., D’Haese, C., & Ghajar Sepanlou, M. (2024). New records of springtails (Hexapoda: Collembola) for Iran from the Bula Hyrcanian forest. Journal of Insect Biodiversity and Systematics, 10(1), 31-42. http://dx.doi.org/10.61186/jibs.10.1.31
Yoosefi Lafooraki, E., & Shayanmehr, M. (2013). New records of Collembola (Hexapoda: Entognatha) for Iranian fauna from Mazandaran, Semnan and Isfahan provinces. Natura Somogyensis, (23), 135-142. https://doi.org/10.24394/NatSom.2013.23.135