An Anatomical, Micro-Morphological, and Ecological Study of Acantholimon cymosum (Plumbaginaceae) Endemic to Iran

Document Type : Original Article

Authors

1 Assistant Professor, Department of Biology Farzanegan Campus, Semnan University, Semnan, Iran

2 Ph. D. Graduate, Department of Biology, Faculty of Sciences, University of Qom, Qom, Iran

Abstract

The species Acantholimon cymosum, known in Persian as Gypsophil Kolah Mirhasan or Cyme Kolah Mirhasan, is endemic to Iran and has a limited distribution in the gypsum soils of the west and northwest of Semnan. To understand the adaptability of the A. cymosum, sampling of soil and plants, along with the collection of ecological data, was conducted in the west of Semnan. Sulfate crystals, in the form of idioblasts, were observed in the parenchyma of the cortex, leaves, and stems. Factors such as calcium sulfate, altitude, and soil texture had a positive effect, while soil salinity and calcium carbonate had a negative effect on the distribution of A. cymosum.
Introduction
Gypsum soils are among the most widespread unique substrates globally (Kayabas, 2020). Iran's gypsum habitats are significant reserves of biodiversity, harboring exclusive and rare species. Often, the uniqueness of plants in these habitats is attributed to their morphological, anatomical, and ecological adaptations (Bolukbasi et al., 2016). Species growing in gypsum soils exhibit diverse morphological characteristics. The species Acantholimon cymosum Bunge is exclusive to Iran and has been reported in the gypsum soils of the west and northwest of Semnan and Tehran (Assadi, 2005; Rechinger, 1974). The aim of this study was to investigate the ecological conditions of A. cymosum in the gypsum areas west of Semnan and to analyze the relationship between environmental factors and gypsum soils in relation to the morphological, anatomical, and micromorphological features of the species. This study represents the first comprehensive examination of this exclusive species.
 
Materials and Methods
The study area was situated in the northern regions of Iran's renowned Dasht-e Kavir, encompassing three areas in the west of Semnan. Accordingly, maps depicting the habitats of the A. cymosum species in Iran and particularly in Semnan were prepared. To understand the adaptability of the A. cymosum species, sampling of soil and plants, along with the collection of ecological data, was conducted in the west of Semnan across an area of 32,000 hectares. This involved 55 stations spaced 500 meters apart. Furthermore, the contents of gypsum, calcium (Ca), potassium (K), sodium (Na), magnesium (Mg), and calcium carbonate (CaCO3) were measured using standard methods. Spearman's correlation coefficient was employed to analyze the relationship between descriptive variables, and ordination analyses were conducted to explore the ecological relationships, as well as soil and topography factors.
 
Funding
Acantholimon cymosum, endemic to Iran, is a perennial plant characterized by cushion-shaped bushes averaging 30 cm in diameter, dull green in color with white spots or dots, numerous stems with relatively long branches, and prickly leaves. The leaves are three-sided, hard, pointed, and rough, with an ovate-lanceolate and raised apex. The inflorescence is cyme, with 5 continuous white flowers. Anatomical examination of the leaf blade and inflorescence stem sections of A. cymosum revealed thick sclerenchyma tissue around the wood and phloem vessels, and calcium sulfate crystals in the form of idioblasts in the parenchyma of the leaf and inflorescence stem. The leaf's anatomical features suggest adaptations to arid conditions. Due to various factors, including the subtropical climate in summer and low rainfall in the central and southern parts, Semnan is a dry region with scanty rainfall. The analysis of the environmental factors of the A. cymosum habitats in the study area indicated that the average elevation of this species' habitat was about 1600 meters above sea level.
The soil texture in the areas where A. cymosum grows predominantly consisted of sand (73% on average). The average soil pH and electrical conductivity (EC) were 7.58 and 2.62, respectively. The average lime content in the species' vegetative soils was 8%, and the gypsum content was 15%. The average species density was 0.12 m2, species abundance was 65%, and A. cymosum species cover was 23%.
 
Results and Conclusion
The terms eco-morphological traits and structural characteristics refer to the features of organisms that play a specific adaptive role in relation to environmental conditions (Loidi, 2018). Many plants in unique ecosystems, such as chalk and serpentine soils, exhibit micro-morphological adaptations. Escudero and colleagues (2015) noted that plants in chalk environments develop particular adaptations in their morphological and ecological characteristics. One adaptation identified in this study was the presence of crystals in the leaf hairs. Prior research has documented the presence of gypsum crystals and calcium oxalate inside the leaf cells of gypsum plants (Palacio et al., 2014). The accumulation of gypsum inside the cell vacuole has been suggested as a detoxification strategy for species native to gypsum soils. Although intracellular crystals were not observed in this study, the presence of crystals in hairs may also act as a detoxification mechanism. In the gypsum areas where A. cymosum grows, the dry season is prolonged and drought intensity is high. To mitigate or reduce water loss during the dry period, plants like A. cymosum exhibit morphological and anatomical adaptations in their vegetative structure. This study found that A. cymosum has a thickened cortex, dense leaf hairs, increased succulence (leading to enhanced water retention), and a well-developed root system, all indicative of an adaptation to dry conditions, exemplified by a dry rhizome structure. Ecological factors, including soil and climatic conditions, played a significant role in the adaptation of this species. Additionally, a strong association was noted between gypsum species in the west of Semnan, particularly between A. cymosum and Astragalus semnanensis. Altitudinal factors, calcium sulfate, and soil sand texture positively influenced the distribution of A. cymosum, while soil salinity and lime content had a negative impact.
 

Keywords

Main Subjects


مقدمه

یکی از گسترده‌ترین بسترهای غیر معمول در جهان، خاک‌های گچی هستند (Kayabas, 2020)؛ به طوری که در تمام قاره‌‌ها حضور دارند، میزبان فلوری بسیار متنوع و تخصصی هستند و اولویت حفاظتی تعیین شده‌‌اند (Khajoei Nasab & Khosravi, 2020). زیستگاههای گچ ایران ذخایر مهم تنوع زیستی و حاوی گونه‌های انحصاری و کمیاب هستند. گیاهان موجود در رویشگاههای گچ تنوع زیادی دارند؛ اما تنها برخی از آنها انحصاری هستند. این گیاهان گچ‌‌زی نامیده می‌شوند و به‌‌طور تقریبی فقط در خاک‌های گچی رشد می‌کنند.

رابطۀ نزدیک بین گیاهان و بسترهای زمین‌‌شناسی خاص مدت‌‌هاست که مطالعه شده است (Kruckeberg, 1986). رویشگاههای دارای خاک‌های گچی که آثار ژئوبوتانیکی شایان توجهی مانند خشکسالی، محدودیت مواد مغذی و سمیت یونی دارند، برای گیاهانی که روی آنها رشد می‌کنند، محیطی استرس‌زا هستند (Liaquat et al., 2020; Liaquat et al., 2021). در رویشگاههای گچی، عناصر غذایی موجود در خاک غلظت نامتعادل دارد؛ به‌‌ویژه کلسیم اضافی (Ca)، گوگرد (S) و منیزیم (Mg) ناشی از گچ باعث کمبود عناصر غذایی ضروری مانند نیتروژن و فسفر می‌شود (Bolukbasi et al., 2016). گیاهان برای مقابله با غلظت بیش از حد این عناصر در خاک باید راهکارهایی برای تنظیم غلظت کلسیم، گوگرد و منیزیم درون‌‌سلولی بیابند. چنین راهکارهایی زمینه‌‌ساز سازگاری گیاه در خاک‌های گچی است. اگرچه انحصاری‌‌بودن گیاهان ممکن است با تغییرات ژنتیکی همراه باشد، اغلب با ویژگی‌های ریخت‌‌شناسی، تشریحی و بوم‌شناسی نیز مرتبط است. گونه‌هایی که در خاک‌های گچی رشد می‌کنند، دارای ویژگی‌های ریخت‌‌شناسی متفاوتی هستند.

Acantholimon Boiss. گیاهی چندساله از تیرۀ Plumbaginaceae است که نخستین‌‌بار توسط Boissier (1846) توصیف شد و در منطقۀ ایران و تورانی پراکنده است. این جنس درحال حاضر شامل 200 گونه در سراسر جهان است که به‌‌طور عمده از جنوب شرقی اروپا تا آسیای مرکزی توزیع شده‌اند (Bokhari, 1970). این گونه‌ها صفات بسیار پیچیده و متغیری نشان می‌دهند و به‌‌طور معمول در استپ‌ها و خاک‌های آهکی و شنی رشد می‌کنند؛ همین‌‌طور با داشتن گل‌های زیبا و رنگارنگ و ماندگار هم ازنظر بوم‌شناسی و هم ازنظر باغبانی و اقتصادی حائز اهمیت‌اند. جنس یادشده دارای حدود 83 گونه در فلورا ایرانیکا است؛ هرچند اسدی 79 گونه را برای فلور ایران توصیف کرد که حدود 3/82 درصد از آنها انحصاری هستند (Assadi, 2005). جنس Acantholimon شامل بوته‌های بالشتکی با برگ‌های تیز خطی است که در مناطق کوهستانی در تمام نواحی مرتفع، در خاک‌های شنی و روی سطح سنگ‌ها رشد می‌کنند. اگرچه این جنس به‌‌طور گسترده از جنوب شرقی اروپا تا جنوب غربی آسیا پراکنده است، مرکز اصلی تنوع آن منطقۀ ایران - تورانی است و ایران مرکز اصلی تنوع جنس Acantholimon در نظر گرفته می‌شود (Hedge & Wendelbo, 1978; Assadi, 2005).

گونۀBunge  Acantholimon cymosum (Syn: Acantholimon paniculatum Rech.fil.n.sp).، انحصاری ایران است و در خاک‌های گچی غرب و شمال غربی سمنان و در تهران گزارش شده است (Rechinger, 1974; Assadi, 2005). A. cymosum درختچه‌‌ای بالشتکی، در پایه چوبی و سیستم ریشۀ آن به‌شدت توسعه‌‌یافته است. برگ‌های آن متورم گوشتی و خطی تا مستطیلی است. سنبله‌‌ها منفردند. رنگ گل در برخی از خاک‌ها صورتی و در برخی دیگر سفید دیده می‌شود. دورۀ گلدهی آن در اواسط اردیبهشت‌‌ماه است (Assadi, 2005).

 ربیع زاده و همکاران شرایط اکولوژیکی مناطق گچی سمنان و گونه‌‌های گچ‌‌زی این منطقه را معرفی کرده‌‌اند (Rabizadeh et al., 2018)؛ همچنین مطالعات ربیع زاده دربارۀ ویژگی‌‌های گونه‌‌هایی از این منطقه ازجمله Gypsophila mucronifolia Resh.f. و Moltkia gypsacea Resh.f & Aellen ثابت کرد ارتباط ویژه‌‌ای بین شرایط اکولوژیکی خاک‌‌های گچی این منطقه با ویژگی‌‌های ریخت‌‌شناسی و تشریحی گونه‌‌ها وجود دارد (Rabizadeh, 2020a, b)؛ اما تاکنون هیچ مطالعه‌ای دربارۀ ارتباط گونۀ A. cymosum با عوامل محیطی انجام نشده است. این نبود شناخت و درک کافی از ویژگی‌‌ها و رویشگاه آن، مطالعه و بررسی این گونه را ضروری ساخته است. گزارش‌های معدودی از دیگر گونه‌های این جنس دردسترس است. فتاحی و همکاران عوامل بوم‌شناختی مؤثر در رویشگاه گونۀ Acantholimon oliganthum Boiss. در مراتع کوهستانی استان همدان را مطالعه کردند که طی آن، جهت، ارتفاع، سنگریزۀ عمقی، شن، پتاسیم و آهک عوامل رویشگاهی مهم‌‌تر و مؤثر معرفی شد (Fattahi et al., 2019). کایاباس بخش‌های مختلف گونۀYildirim  Acantholimon riyatguelii انحصاری ترکیه را با استفاده از میکروسکوپ الکترونی بررسی کرد (Kayabas, 2022). مشاهدۀ تصاویر الکترونی ریشه، ساقه و برگ این گیاه ویژگی‌های فراساختاری ارائه می‌کند و سازگاری این گونه با شرایط خاص زیستگاههای گچ را نشان می‌دهد. هدف این پژوهش بررسی شرایط بوم‌شناختی گونۀ A. cymosum در مناطق گچ‌‌زی غرب سمنان و بررسی ارتباط فاکتورهای محیطی و خاک‌های گچی با ویژگی‌های ریخت‌شناختی، تشریحی و ریز‌ریخت‌شناسی است. این پژوهش، نخستین بررسی جامع دربارۀ این گونۀ انحصاری است.

 

مواد و روش‌‌ها

منطقۀ مطالعه‌‌شده در نوارهای شمالی از بیابان معروف ایران به نام دشت کویر بین سه منطقۀ غرب مؤمن‌‌آباد با مختصات جغرافیایی “96/38 ’32 ˚35 شمالی و “64/36 ’17 ˚53 شرقی، لاسجرد با مختصات “33/27 ’26 ˚35 شمالی و “8/2 ’5 ˚53 شرقی و جنوب افتر با مختصات “63/54 ’35 ˚35 شمالی و “63/18 ’7 ˚53 شرقی واقع شده است (Rabizadeh et al., 2018; Rabizadeh, 2020 a,b). این منطقه دارای آب و هوای گرم و خشک است. خاک‌های گچی به‌طور گسترده در این مناطق در بخش‌های غربی و شمال غرب سمنان پخش شده است که شامل بسیاری از گیاهان گچ‌دوست و متحمل ‌‌گچ و بسیاری از معادن و کارخانه‌‌های گچ می‌‌شود؛ به طوری که 80 درصد گچ ایران و 23 درصد گچ دنیا از این منطقه تأمین می‌شود (Eftekhari & Assadi, 2001).

در راستای بررسی دقیق شرایط بوم‌شناسی گونه و همچنین بر‌اساس مطالعات قبلی، نقشه‌‌هایی از رویشگاههای گونۀ A. cymosum در ایران و سمنان توسط نرم‌افزارهای ArcGIS 10.3 تهیه شد (شکل 1 و 2).

 

شکل 1- نمایش پراکنش گونۀ A. cymosum در ایران

Figure 1 - Distribution of the A. cymosum in Iran.

 

شکل 2- نمایش پراکنش گونۀ A. cymosum در سمنان (نقاط سیاه‌‌رنگ نشان‌‌دهندۀ محل رویش این گونه است.)

Figure 2 - Distribution of the A. cymosum in Semnan (Black dots indicate the locations of its occurrence).

 

نمونه‌برداری از خاک و گیاه و همچنین جمع‌آوری داده‌های بوم‌شناختی در غرب سمنان با مساحت 32000 هکتار از 55 ایستگاه با فاصلۀ 500 متر از یکدیگر و در هر ایستگاه 3 تا 5 پلات (درمجموع 120 پلات) به ابعاد 25 × 25 متر انجام شد. اطلاعات بوم‌شناختی گونه‌های گیاهی در فرم‌های اطلاعات طراحی‌‌شدۀ مخصوصی ثبت شد که شامل مجموعه‌ای از فراوانی همۀ گونه‌ها است. نمونه‌های خاک از 30 -50 سانتی‌‌متری بالای ریزوسفر در هر پلات جمع‌آوری شد؛ سپس برای تجزیه و تحلیل خاک، بررسی خصوصیات pH و هدایت الکتریکی (EC) با استفاده از روش‌های عملیاتی استاندارد توسط آزمایشگاه خاک‌شناسی معتبر ادارۀ منابع طبیعی سمنان صورت گرفت؛ همچنین محتویات گچ با استفاده از روش رسوب استون و با استفاده از سانتریفوژ تعیین و کلسیم (Ca)، پتاسیم (K)، سدیم (Na)، منیزیم (Mg) و کربنات کلسیم (CaCO3) با روش‌های استاندارد اندازه‌گیری شد. ضریب همبستگی اسپیرمن بین متغیرهای توصیفی و بررسی روابط بوم‌شناختی و عوامل خاک و همچنین توپوگرافی تجزیه و تحلیل‌‌های رسته‌بندی (ordination)، با استفاده از نرم‌‌افزار Canoco 4.5 for Windows انجام شد. رسته‌‌بندی RDA برای بررسی همبستگی بین عوامل محیطی با پراکنش گونۀ A. cymosum و رسته‌بندی تطبیقی قوس‌‌گیری (DCA) (نوعی رسته‌بندی غیر ‌مستقیم) (Moradi et al., 2016)، برای تجزیه و تحلیل پوشش گیاهی گونه‌های همراه با A. cymosum استفاده شد. تجزیه و تحلیل واریانس یک‌‌طرفه (One-way ANOVAs) برای بررسی تفاوت‌های میان عوامل محیطی در گروههای گیاهی استفاده شد.

مطالعات اکولوژیکی در سال‌‌های 1396 تا 1400 در منطقۀ مطالعه‌‌شده صورت گرفت. نمونه‌‌های هرباریومی گونۀ A. cymosum و سایر گونه‌‌های همراه در هرباریوم پردیس فرزانگان نگهداری شد.

برای مطالعات تشریحی، قسمت‌های مختلف نمونه‌ها از بخشی ثابت نمونه‌برداری و در محلول اتانول70 درصد و گلیسیرین با نسبت 3:1 به مدت 15 روز نگهداری شد؛ سپس برش‌گیری دستی و رنگ‌آمیزی توسط کارمن زاجی و آبی متیل انجام شد و در حداقل پنج فرد تکرار صورت گرفت. نمونه‌ها با میکروسکوپ نوری Leitz مدل Wetzlar, Nikon camera model Coolpix عکس‌برداری شد.

به‌‌منظور مطالعه و تهیۀ میکروگراف‌‌های الکترونی، سطح ساقه با استفاده از میکروسکوپ الکترونی SEM مدل VEGA TESCAN-LMU  تحت ولتاژ 15 کیلوولت و 22 کیلوولت در دانشگاه سمنان بررسی و تصویربرداری شد.

 

نتایج

مطالعات ریخت‌شناسی و ریز‌ریخت‌شناسی

گونۀ A. cymosum گونۀ کرکی و انحصاری ایران است. این گیاه چند‌ساله، دارای بوته‌های بالشتکی‌‌شکل کروی تا نیمه‌کروی با قطر میانگین 30 سانتی‌‌متر، به رنگ سبز مات (شکل 3)، دارای لکه یا نقطه‌‌های سفیدرنگ (شکل 4، A)، دارای ساقۀ متعدد با شاخه‌های به‌‌طور تقریبی طویل و با برگ‌‌های خاری‌‌شده است (شکل 3، B). برگ‌‌ها به طول 5/5 ± 70 میلی‌متر، سه‌وجهی، سخت، نوک‌سوزنی و زبر و رأسی‌ها افراشته و تخم‌‌مرغی – نیزه‌‌ای است. گل‌آذین گرزنی و گل‌‌ها پنج‌‌تایی، پیوسته، سفید‌رنگ و به طول میانگین 5/4 میلی‌متر و عرض میانگین 3/5 میلی‌متر (شکل 3، E) است. کاسه به‌طور متوسط 9 میلی‌متر، در قسمت انتهایی قیفی سفیدرنگ، به‌‌طور کامل پلیسه‌‌ای و دارای سنبله‌های متراکم 3 تا 5 عددی است. دم‌‌گل‌آذین پیچ و تاب‌‌د‌‌ار بلند به طول 5/14 ± 234 میلی‌متر و قطر 5/0 ± 5/4 میلی‌متر و بند‌بند و در هرکدام از بند‌ها دارای برگک‌های شفاف و غشایی‌رنگ است؛ همچنین مثلثی پهن در قاعده و غشایی و به طول 6 میلی‌متر، دارای کرک، مادگی 5 برچه‌‌ای، خامه باریک و کوتاه‌‌تر از پرچم و کلاله سرمانند (شکل 4، C، D،  Fو جدول 1) است. زمان گلدهی آن فروردین تا اردیبهشت و زمان رسیدن میوه خرداد تا تیر است (شکل‌‌های 3 و 4).

 

شکل 3- A. cymosum در منطقۀ مطالعه‌‌شده (عکاس: فاطمه ربیع‌‌زاده)

Figure 3 - A. cymosum in the studied area (Image by Fatemeh Rabiee-Zadeh).

 

شکل 4- برگ، دم‌گل‌آذین، گل‌ها و سنبل‌های گرزنی در A. cymosum: A: برگ با لکه‌‌های سفیدرنگ، B: نوک برگ که خار‌دار شده است، C: دم‌گل‌آذین که در محل بندها غشایی شده است، D: گل‌آذین، E: گل و F: سنبله‌های فشرده.

Figure 4 - Leaves, peduncle, flowers, and spikes of cymose in A. cymosum: A: Leaves with white spots, B: Leaf apex with spine, C: Peduncle modified into membranous sheaths at nodes, D: Inflorescence, E: Flower, and F: Compact spikes.

جدول 1- تجزیه و تحلیل‌‌های ریخت‌‌شناسی ساقه، برگ و گل گونۀ A. cymosum

Table 1 - Morphological analyses of stem, leaf, and flower in A. cymosum

ریخت‌‌شناسی

تکرار

رنج

حداقل

حداکثر

میانگین

انحراف معیار

ارتفاع

3

10

420

430

425

5

طول برگ

3

12

60

72

33/67

429/6

عرض برگ

3

1/0

2

3

5/2

5/0

قطر ساقه

3

1

4

5

5/4

5/0

طول ساقه

3

249

2

250

83/158

827/136

طول گلبرگ

3

2

3

5

3

1

عرض گلبرگ

3

2

3

5

4

1

 

 

مطالعات تشریحی

بررسی ساختمان تشریحی برش‌های عرضی از برگ و دم‌گل‌آذین گونۀ A. cymosum نشان داد این گونه دارای بافت اسکلرانشیم ضخیم در اطراف دستجات آوندی چوب و آبکش است و همچنین بلور‌‌های سولفات کلسیم به‌‌صورت ایدوبلاست در پارانشیم‌‌های پوستی برگ و دم‌گل‌آذین وجود دارد. دم‌گل‌آذین دارای کرک‌‌های متراکم است و داخل کرک‌‌ها آثار سولفات کلسیم مشاهده می‌‌شود (شکل 5).

مرکز دم‌گل‌آذین با سلول‌های پارانشیمی بزرگ پر شده است. هرکدام از دستجات آوندی از بافت آوند چوبی و آبکش تشکیل و آوند چوبی و آبکش با حلقه‌ای از سلول‌های پارانشیم احاطه شده است. پنج دسته از بافت آبکش در اطراف آوند چوبی پخش و ساقه توسط لایه‌ای از سلول‌های بشره‌ای محصور شده است.

عکس‌‌های میکروسکوپ الکترونی از سطح برگ نشان داد سطح برگ بدون کرک (شکل 6، C) و دارای روزنه‌های بزرگ به طول متوسط 35 میکرومتر و به عرض متوسط 10 میکرومتر است (شکل 6، D)؛ همچنین در سطح برگ ذرات سفیدرنگ بزرگی به طول متوسط 100 میکرومتر و عرض متوسط 70 میکرومتر مشاهده شد که در برخی از قسمت‌ها کنده شده است (جای خالی آنها مشاهده شد) )شکل 6، A و B).

ویژگی‌های تشریحی برگ، ساختار خشکی‌رستی را نشان می‌دهد. روزنه‌هایی از نوع خشکی‌رستی در هر دو سطح برگ دیده می‌شود. برخی از رسوبات بلوری در روزنه‌های روی سطح برگ مشاهده می‌شود. بلور‌ها به‌‌طور معمول به شکل شنی، دروز، استیلوئید، رافید و منشور است؛ اما شکل بلور A. cymosum  به‌‌طور دقیق مشخص نیست. بشرۀ فوقانی و تحتانی از لایه‌‌ای سلولی با عرض و طول یکسان تشکیل شده است. سلول‌های مزوفیل شکلی گرد دارند و به‌‌طور منظم در بافت پارانشیم قرار می‌‌گیرند. برگ‌‌ها دارای پوستکی به‌‌نسبت ضخیم (~ 10 میکرومتر) و سلول‌‌های نردبانی در مقایسه با سلول‌‌های اسفنجی بهتر توسعه یافته است. آوند‌‌های پروتو‌زایلم دارای دیواره‌‌های ثانویه با ضخامت حلقوی و مارپیچ است. سلول‌های پارانشیم آوند چوبی بین پروتوزایلم و متازایلم توزیع شده است. روزنه‌هایی از نوع خشکی‌‌رستی در هر دو سطح برگ در A. cymosum مشاهده می‌شود؛ درنتیجه برگ‌های آن آمفیستوماتیک هستند و طول روزنه 35 میکرومتر است.

 

شکل 5- ساختمان تشریحی برش‌‌های عرضی برگ (A، B و C) و دم‌گل‌آذین (D، (E A. cymosum. (F: کرک و idio: ایدویوبلاست)

Figure 5 - Anatomical structure of cross-sections of leaves (A, B, and C) and peduncle (D, E) in A. cymosum. (F: hair, idio: Idioblasts)

شکل 6- میکروگراف‌های سطح برگ گونۀ A. cymosum با میکروسکوپ الکترونی نگاره

Figure 6 - Micrographs of leaf surface in A. cymosum using scanning electron microscope

 

مطالعات بوم‌شناختی

به‌‌دلیل عوامل مختلف ازجمله آب و هوای نیمه‌‌گرمسیری در تابستان و بارندگی کم در بخش‌های مرکزی و جنوبی سمنان، دسترسی‌‌نداشتن به منابع رطوبتی (باد) پناهگاه و نبود عامل صعود، بارندگی در بیشتر نقاط سمنان کم است. در ارتفاعات زاگرس، آذربایجان و البرز، توده‌های هوای بارانی که از سمت غرب یا شمال غرب وارد کشور می‌شود، در معرض تبخیر شدید رطوبت است و به‌تدریج به سمت مرکز و شرق کشور حرکت می‌کند تا بارندگی ایجاد کند؛ بنابراین بارندگی کاهش می‌‌یابد و به همین دلیل سمنان منطقه‌ای خشک و دارای بارندگی بسیار کم است. تجزیه و تحلیل عوامل بوم‌شناسی نشان داد بیشترین و کمترین میانگین دما به ترتیب 38/0 ± 60/18 و 41/0 ± 40/13 درجۀ سانتی‌‌گراد بوده است. 93/205 ± 66/2025 و 05/152 ± 66/1148 متر بیشترین و کمترین میانگین ارتفاع در سمنان است. بیشترین و کمترین میانگین بارندگی 20/ 0± 30/170 و 30/0 ±60 /102 میلی‌متر است (سازمان هواشناسی جمهوری اسلامی ایران، 1401).

نتایج تجزیه و تحلیل عوامل محیطی نقاط رویشگاهی گونۀ A. cymosum در منطقۀ مطالعه‌‌شده نشان داد میانگین ارتفاعی که این گونه یافت شده، حدود 1600 متر از سطح دریا است.

عوامل فراوانی گونه، متغیر وابسته و عوامل محیطی، متغیر مستقل محسوب می‌شود؛ بنابراین برای بررسی ارتباط میان آنها، بعد از ایجاد ماتریس داده‌های گیاهی و ماتریس عوامل محیطی، تجزیه و تحلیل تطبیقی قوس‌‌گیری‌‌شده (DCA) روی داده‌ها انجام شد.

میانگین عوامل مختلف پوشش سطحی و خصوصیات فیزیکی و شیمیایی خاک در رویشگاههای گونۀ مطالعه‌‌شده در جدول (2) ارائه شده است. بافت خاک در مناطقی که این گونه رویش دارد، اغلب دارای درصد زیادی از ماسه (73 درصد به‌‌طور میانگین) است. میزان متوسط PH و EC تجزیه و تحلیل‌‌های خاک به ترتیب 58/7 و 62/2 است. میزان متوسط آهک در خاک‌های رویشی گونه 8 درصد و میزان گچ خاک‌های رویشی گونه 15 درصد است (جدول 2).

بررسی تجزیه و تحلیل‌‌های همبستگی پارامترهای محیطی با فراوانی گونۀ A. cymosum در شکل 7 نشان داده شده است. مقدار ویژۀ رسته‌بندی‌‌ها برای بررسی نحوۀ پوشش اطلاعات توسط دو محور اول، 738/0 و 262/0 محاسبه شد (جدول 3). برخی عوامل، تأثیر مثبت و برخی عوامل، تأثیر منفی بر فراوانی گونۀ A. cymosum نشان داد. جدول 4 ماتریکس همبستگی بین پارامترهای محیطی و فراوانی گونه را نشان می‌‌دهد که تنها عوامل گچ، معنی‌دار شده است.

 

جدول 2- میانگین و انحراف معیار پارامترهای بوم‌شناسی ارتفاع و خاک نقاط رویشی گونۀ A. cymosum

Table 2 - Mean and standard deviation of ecological parameters for height and soil characteristics in the growing locations of A. cymosum.

عوامل محیطی

میانگین

انحراف معیار

ارتفاع

5/1598

91/189

درصد ماسه

44/73

28/13

PH

59/7

13/0

EC (d.s/m)

62/2

39/0

درصد آهک

16/8

31/7

درصد کربن آلی

82/13

49/7

درصد نیتروژن

58/3

60/3

فسفر  (mg/kg)

26/2

4/2

پتاسیم  (mg/kg)

16/83

74/40

کلسیم  (Meq/l)

56/12

46/11

منیزیم  (Meq/l)

74/6

90/3

سدیم  (Meq/l)

91/22

68/28

درصد گچ

31/15

62/7

 

شکل 7- تجزیه و تحلیل RDA، همبستگی پارامترهای محیطی ارتفاع (Eleve) و خاک شامل ماسه، آهک، گچ، سدیم، منیزیم، کلسیم، پتاسیم، فسفر، میزان کربن آلی خاک، pH و EC.

Figure 7 - RDA analysis: correlation of environmental parameters including elevation (eleve) and soil characteristics such as sand, lime, gypsum, sodium, magnesium, calcium, potassium, phosphorus, soil organic carbon, pH, and EC.

 

جدول 3- مقادیر ویژۀ همبستگی گونه - محیط در دو محور اول RDA

Table 3 - Specific correlation values of species-environment in the first two axes of RDA.

محورها

محور اول

محور دوم

مقدار ویژه

74/0

26/0

هم‌‌بستگی بین گونه‌‌ها و فاکتورهای محیطی

86/0

0

واریانس درصد تجمعی از داده‌‌های گونه

8/73

100

واریانس درصد تجمعی از رابطۀ بین گونه و محیط

100

0

 

جدول 4- ماتریکس همبستگی بین محور اول در ارتباط با پارامترهای محیطی

Table 4 - Correlation matrix between the first axis and environmental parameters.

ماتریکس همبستگی

ارتفاع

10/0

درصد ماسه

13/0

PH

-06/0

EC (d.s/m)

-06/0

درصد آهک

-07/0

درصد کربن آلی

12/0

درصد نیتروژن

11/0

فسفر  (mg/kg)

04/0

پتاسیم  (mg/kg)

11/0

کلسیم  (Meq/l)

-00/0

منیزیم  (Meq/l)

-13/0

سدیم  (Meq/l)

70/0*

*بیشتر از 5/0 معنی‌‌دار است.

 

 

تجزیه و تحلیل تراکم، فراوانی و پارامترهای پوشش A. cymosum و معرفی گونه‌های همراه

طبق مطالعات فنولوژیکی، گیاهان در اواخر اردیبهشت یا اوایل خرداد به حداکثر رشد خود رسیدند و در آن زمان اندازه‌گیری‌هایی برای تعیین تراکم، فراوانی و پوشش گونه‌ای هر رویشگاه انجام شد. برای گونۀ A. cymosum، میانگین تراکم گونه 12/0 متر مربع، فراوانی گونه 65 درصد و پوشش گونه 23 درصد محاسبه شد.

گونه‌هایی از گیاهان گچ‌زی و شورزی در کنار گونۀ A. cymosum در منطقۀ مطالعه‌‌شده شناسایی شد (جدول 5).

براساس نتایج تجزیه و تحلیل‌‌های همبستگی بین گونه در شکل 8، A. cymosum با سایر گونه‌های گچ‌‌زی این منطقه مانند Astragalus fridae، Euphorbia gypsicola، Moltkia gypsaceae،Gypsophila mucronifolia  و به‌طور ویژه Astragalus semnanensis (گون سمنانی) همراهی خوبی نشان داد. حضور A. cymosum با گون سمنانی در 62 درصد پلات‌‌ها مشترک بود.

 

شکل 8- نمودار ارتباط گونه‌ها با استفاده از تجزیه و تحلیل DCA

Figure 8 - Species relationship plot using detrended correspondence analysis (DCA).

Astragalus fridae, Moltkia gypsaceae, Euphorbia bungei, Euphorbia gypsicola, Dendrostellera lessertii, Centaurea lachnopus, Dorema ammoniacum. Astragalus semnanensis, Acantholimon cymosum, Gypsophila mucronifolia, Jurinea radians and Amygdalus lycioides. Stachy inflata, Astragalus microcephalus, Astragalus glaucacanthos, Astragalus podolobus. Artemisia sieberii, Ephedra intermedia.

 

جدول 5- گونه‌های همراه با A. cymosum در منطقۀ مطالعه‌‌شده (* گونه‌های انحصاری ایران و ** گونه‌های انحصاری سمنان)

 ( Rabizadeh et al., 2018).

Table 5 - Species associated with A. cymosum in the studied region (* Iran endemics, ** Semnan endemics)( Rabizadeh et al., 2018).

گونه

خانواده

شماره

گونه

خانواده

شماره

Buhsea coluteoides (Boiss.) Boiss. ex Bunge

Capparaceae

17

Haloxylon ammodendron (C.A.Mey.) Bunge

Amaranthaceae

1

Gypsophila mucronifolia Rech. f.

Caryophyllaceae

18

Aellenia subaphylla (C.A.Mey.) Aellen

 

2

Acanthophyllum microcephalum Boiss.

 

19

Salsola tomentosa (Moq.) Spach

 

3

Carex stenophylla Wahlenb.

Cyperaceae

20

Seidlitzia rosmarinus Bunge ex Boiss.

 

4

Ephedra intermedia Schrenk & C.A.Mey.

Ephedraceae

21

Noaea mucronata (Forssk.) Asch. & Schweinf.

 

5

Euphorbia gypsicola Rech. f. & Aellen

Euphorbiaceae

22

Eryngium bungei Boiss.

Apiaceae

6

Euphorbia bungei Boiss.

 

23

Prangos ferulacea (L.) Lindl.

 

7

 

 

 

Dorema ammoniacum D. Don

 

 

Astragalus fridae Rech. f

Fabaceae

24

Artemisia sieberi Besser

Asteraceae

8

Astragalus semnanensis Rech. f.

Astragalus microcephalus Willd.

Astragalus glaucacanthos Fisch.

Astragalus podolobus Boiss. & Hohen.

 

25

Centaurea lachnopus Rech. f.

 

9

Stachy inflate Benth.

Lamiaceae

26

Echinops nizvanus ech.f*

 

10

Atraphaxis spinosa L.

Polygonaceae

27

Jurinea radians Boiss.*

 

11

Calligonum junceum (Fisch. & C.A.Mey.) Litv.

 

28

Scariola orientalis subsp. nuristanica Podl. & Rech.fil.

 

12

Amygdalus lycioides  Spach*

Rosaceae

20

Cousinia deserti Bunge

 

13

Reumuria alternifolia (Labill.) Britten

Tamaricaceae

30

Heliotropium aucheri DC.

Boraginaceae

14

Dendrostellera lessertii (Wikstr.) Van Tigeh

Thymelaeaceae

31

Moltkia gypsaceae Rech. f.*

 

15

Zygophyllum europterum Boiss. & Buhse

Zygophyllaceae

32

Matthiola ovatifolia (Boiss.) Boiss.

Brassicaceae

16

 

 

 

 

 

 

 

بحث

نتایج نشان داد در رویشگاه مطالعه‌‌شده گونۀ A. cymosum غالب است و از ‌آنجا که مکان ذخیره‌سازی مناسبی برای بذر خود و دیگر گونه‌هاست، غنی‌سازی خاک و غنای گونه‌ای را فراهم می‌کند؛ بنابراین نقش تکمیلی برای دیگر گیاهان دارد و به گسترش خود و آنها کمک شایانی می‌کند. در نتایج تجزیه و تحلیل چند‌متغیره، کوتاه‌‌بودن طول گرادیان نشان‌دهندۀ خطی‌‌بودن روابط متغیرها است. عوامل شیب، ارتفاع، عمق خاک و گچ مهم‌ترین عوامل تأثیرگذار بر گونۀ A. cymosum است. عوامل یادشده ارتباط قوی با پوشش و تراکم گونۀ مطالعه‌‌شده و نقش مؤثری در تفکیک رویشگاه این گونه دارد. مطالعات Fattahi et al. (2019) نیز نتایج پژوهش حاضر را تأیید می‌کند. آنها نشان دادند با کاهش عمق خاک و افزایش درصد سنگ و سنگریزه، پوشش و تراکم گونۀ Acantholimon oliganthum افزایش یافته است. Molayi et al. (2017) نیز در ارتباط با گونۀ Artemisia aucheri به نتایج مشابهی دست یافتند.

ویژگی‌های تشریحی برگ نشان‌‌دهندۀ وجود ساختارهای خشکی‌‌رستی است. کایاباس طول روزنۀ گونۀ Acantholimon riyatguelii بومزاد ترکیه را 25 میکرومتر گزارش داده‌‌ است (Kayabas, 2022). روزنه‌های متعددی در هر دو سطح برگ وجود دارد. این روزنه‌های خشکی‌‌رستی به‌شکل حفره‌های عمیق در زیر بشره است. گالال و همکاران وجود روزنه‌هایی ناهمسان و کرک‌‌های غده‌‌ای بی‌‌پایه را در برگ‌های Plumbago indica و Plumbago zeylanica ثبت کردند (Galal et al., 2013). سطح زیرین برگ با کرک‌‌های متراکم‌‌تری نسبت به سطح بالایی پوشیده شده‌‌ است. برگ‌ها نوک‌‌سوزنی است. آتس و همکاران پنج گونۀ مختلف Acantholimon را در زیستگاههای مشابه مقایسه و اشاره کردند که شباهت ژنتیکی A. riatguelii با A. acerosum var. acerosum وابسته به بستر نیست (Ates et al., 2019). برخی از رسوبات بلوری در روزنه‌های روی سطح برگ مشاهده شد. بلور‌ها به‌‌طور معمول به شکل شن، دروز، استیلوئید، رافید و منشور است. تصور می‌شود که رسوبات بلوری روی برگ باعث خاصیت ضد گیاه‌‌خواری می‌شود و بلور‌ها راهکاری دفاعی است که توسط کرک‌های سطح برگ گیاه ترشح می‌شود (Ashafa et al., 2008). وضعیت بشره، میانبرگ و پوستک، سازگاری فیزیولوژیکی با خشکی‌‌رستی تفسیر می‌شود (Rivera et al., 2017). آوندهای پروتو‌زایلم دارای دیواره‌‌های ثانویه با ضخامت حلقوی و مارپیچ است که این نتایج با مطالعۀ Kayabas (2022) مطابقت دارد.

گالال و همکاران در مطالعه‌ای اثبات کردند که فیبر دایرۀ محیطی، حلقه‌‌ای پیوسته دورتادور پوست در ساقۀ Plumbago sp. ایجاد کرده است (Galal et al., 2013). سوداکاران ویژگی‌های تشریحی کمی و کیفی را با توصیف مشخصات ریختی و هیستومورفولوژیکی ساقه، ریشه و برگ سه گونۀ Plumbago تجزیه و تحلیل کرده است؛ همچنین وجود پارانشیم دولایه و آوند چوبی ثانویه در قسمت میانی بخش ریشه را گزارش کرده است (Sudhakaran, 2021). اجزای فراساختاری اندام‌‌های رویشی برای بررسی روابط بین ساختارهای خشکی‌‌رستی گیاهان و رویشگاه آنها عوامل مهمی است؛ زیرا ساختارهای تشریحی اندام‌های گیاه، ازجمله ریشه، ساقه و برگ به گیاه اجازه می‌دهد با محیط خود سازگار شود (Zori´c et al., 2013).

  1. cymosum گیاهی انحصاری است که فقط در خاک‌های گچی رشد می‌کند. عوامل بوم‌شناسی مانند عوامل خاک و اقلیم ممکن است نقش مهمی در سازگاری آن ایفا کند. اصطلاح صفات اکومورفولوژیکی و ویژگی‌های ساختاری برای نام‌گذاری صفاتی از موجودات استفاده شده است که نقش تطبیقی مشخصی با شرایط محیطی دارند (Loidi, 2018). بسیاری از گیاهان اکوسیستم‌های خاص مانند خاک‌های گچی و سرپانتین، سازگاری‌های ریزریخت‌‌شناسی پیدا کرده‌‌اند. اسکودرو و همکاران اشاره کردند که گچ‌‌زی‌ها در ویژگی‌های ریخت‌‌شناسی و بوم‌شناسی خود سازگاری‌های خاصی پیدا می‌کنند (Escudero et al., 2015).

یکی از سازگاری‌های یافت‌‌شده در این مطالعه وجود بلور‌ها در کرک‌‌برگ‌ها است. پالاسیو و همکاران بلور‌های گچ و اگزالات کلسیم را در سلول‌های برگ گیاهان گچ شناسایی کردند (Palacio et al., 2014). تجمع گچ در داخل واکوئل سلولی، راهکاری برای سم‌زدایی گونه‌های بومزاد گچ پیشنهاد شده است. اگرچه بلور‌های درون‌‌سلولی در این مطالعه مشاهده نشد، وقوع بلور‌‌ها در کرک‌‌ها نیز ممکن است راهکاری بالقوه برای سم‌‌زدایی باشد. مطالعات بیشتری روی روزنه‌‌های A. cymosum برای تعیین نقش آنها در جایگاه ساختارهای دفع اضافی S، Ca و Mg نیاز است. در مناطق گچی که این گونه رشد می‌کند، فصل خشک بسیار طولانی و شدت خشکسالی زیاد است. به‌‌منظور جلوگیری یا کاهش از دست دادن آب در طول دورۀ خشکی، گیاهانی مانند A. cymosum سازگاری‌های ریخت‌‌شناسی و تشریحی ساختار رویشی خود را نشان می‌دهند. نتایج این مطالعه نشان می‌دهد A. cymosum دارای ضخیم‌‌شدن بشره و پوستک، ضخیم‌شدن کرک‌های برگ، افزایش شادابی (به دنبال افزایش تجمع آب) و سیستم ریشه‌ای به‌‌خوبی توسعه‌یافته است که همۀ آنها مثالی از ساختار خشکی‌‌رستی محسوب می‌‌شود.

عوامل سولفات کلسیم، ارتفاع و میزان رس خاک تأثیر مثبت و عوامل شوری و آهک خاک تأثیر منفی در پراکنش گونۀ A. cymosum  نشان داد. براساس تحلیل‌های همبستگی RDA ارتباط گونه‌های گچ‌‌زی در خاک‌های گچی غرب سمنان نشان داد گونۀ A. cymosum همراهی خوبی با گونه‌های گچ‌‌زی یا متحمل گچ به‌‌ویژه Amygdalus lycioides،Gypsophila mucronifolia و Jurinea radians در منطقۀ مطالعه‌‌شده دارد. مطالعۀ پلات‌‌های مشترک نشان داد همراهی زیادی بین دو گونۀA. cymosum  و Astragalus semnanensis در 63 درصد پلات‌‌ها به‌‌ویژه در نواحی لاسجرد مشاهده شد.

 

نتیجه‌‌گیری

مناطق گچی که هم در زمین و هم در مریخ وجود دارند (Kayabas, 2020)، مدل‌هایی برای سازگاری با زیستگاههای حاد هستند. A. cymosum گچ‌‌زی است و فراساختار آن سازگاری تشریحی را برای مقاومت دربرابر خشکی و خاک‌های معدنی غیر معمول نشان می‌دهد. در این پژوهش برای نخستین‌‌بار تنوع تشریحی و ریختی A. cymosum گزارش می‌شود که نمای کلی‌تری از ویژگی‌های تاکسونومی این گونه ارائه می‌کند؛ همچنین این پژوهش بینش جدیدی دربارۀ پاسخ گونه‌‌ای گیاهی به شرایط شدید و عملکرد‌‌های سازگاری بالقوه در سطوح ریزریخت‌‌شناسی ارائه می‌دهد. به این دلایل، گچ‌‌زی‌ها در میان جوامع بوم‌شناسی خشکی‌رستی قرار می‌‌گیرند.

در مناطق گچی که این گونه رشد می‌کند، فصل خشک بسیار طولانی و شدت خشکسالی زیاد است. به‌‌منظور جلوگیری یا کاهش از دست دادن آب در طول دورۀ خشکی، گیاهانی مانند A. cymosum سازگاری‌های ریخت‌شناسی و تشریحی ساختار رویشی خود را نشان می‌دهند. نتایج این مطالعه نشان می‌دهد A. cymosum دارای ضخیم‌شدن بشره و پوستک، کرک‌های برگ و سیستم ریشه‌ای به‌‌خوبی توسعه‌یافته است که همۀ آنها را می‌شود برای مثال از ساختاری خشکی‌‌رستی دانست.

 

Ashafa, A. O. T., Grierson, D. S., & Afolayan, A. J. (2008). Foliar micromorphology of Felicia muricata Thunb., a South African medicinal plant. Pakistan Journal of Biological Sciences, 11(13), 1713–1717. 10.3923/pjbs.2008.1713.1717
Assadi, M. (2005). Plumbaginaceae. In: Assadi, M., Maassoumi, A. A., Khatamsaz, M., & Mozaffarian, V. (Eds.), Flora of Iran. No. 51. Research Institute of Forests and Rangelands.
Ates, M. A., ˙I˘gci, B. K., K¨orüklü, T. S., Fis¸ne, A., & Aytaç, Z. (2019). Morphologic, palynologic, and phylogenetic relationships of Acantholimon species (Plumbaginaceae) sharing similar habitats. Commagene Journal of Biology, 3(1), 48–52. 10.31594/commagene.566228
Boissier, E. (1846). Diagnoses plantarum orientalium novarum, ser. 1, 1(7). B. Herrmann, Leipzig, 130 pp.
Bokhari, M. H. (1970). Materials for a flora of Turkey XXII. Plumbaginaceae. Notes from the Royal Botanic Garden, 30, 295-304.
Bolukbasi, A., Kurt, L., & Palacio, S. (2016). Unravelling the mechanisms for plant survival on gypsum soils: An analysis of the chemical composition of gypsum plants from Turkey. Journal of Plant Biology, 18(2), 271–279. doi.org/10.1111/plb.12401
Eftekhari, T., & Asadi, M. (2001). Identification and classification of gypsy flora in the west area of Semnan province. Desert (Biaban), 6, 87–114. https://www.sid.ir/paper/5336/en [In Persian].
Escudero, A., Palacio, S., Maestre, F. T., & Luzuriaga, A. L. (2015). Plant life on gypsum: A review of its multiple facets. Journal of Biological Reviews, 90(1), 1–18. doi.org/10.1111/brv.12092
Fattahi, B., Aghabeigi, S., Ghorbanpoor, M., & Maleki, M. (2019). Ecological factors on habitat of Acantholimon oliganthum in mountainous rangelands in Hamedan province. Journal of Rangeland, 13(2), 337-349. https://rangelandsrm.ir/browse.php?a_id=754&sid=1&slc_lang=en [In Persian].
Galal, A. M., Raman, V., Avula, B., Wang, Y. H., Rumalla, C. S., Weerasooriya, A. D., & Khan, I. A. (2013). Comparative study of three Plumbago L. species (Plumbaginaceae) by microscopy, UPLC-UV and HPTLC. Journal of Natural Medicines, 67(3), 554–561. 10.1007/s11418-012-0717-0
Hedge, I. C., & Wendelbo P. (1978). Patterns of distribution and endemism in Iran. Notes from the Royal Botanic Garden, 36, 441–464.
Kayabas¸, A. (2020). As an extreme habitat for plants: gypsum soils. In: Kayabas, A., Yılmaz ¨Oztürk, B. (Eds.), Current Approaches in Biology. Akademisyen Publisher, pp. 1-17.
Kayabas¸, A. (2022). SEM observations on the vegetative plant parts of Acantholimon riyatguelii Yıldırım (Plumbaginaceae), a local endemic restricted to gypsum habitats. Journal of Structural Biology, 214(1), 107830. https://doi.org/10.1016/j.jsb.2021.107830
Khajoei Nasab, F., & Khosravi, A. R. (2020). Identification of the areas of endemism (AOEs) of the genus Acantholimon (Plumbaginaceae) in Iran. Journal of Plant Biosystems, 154(5), 726–736. https://doi.org/10.1080/11263504.2019.1686078
Kruckeberg, A. R. (1986). An essay: The stimulus of unusual geologies for plant speciation. Journal of Systematic Botany, 11(3), 455-463.
Liaquat, F., Munis, M. F. H., Arif, S., Haroon, U., Shi, J., Saqib, S., … & Liu, Q. (2021). PacBio single-molecule long-read sequencing reveals genes tolerating manganese stress in Schima superba saplings. Journal of Frontiers in Genetics, 12, 635043. 10.3389/fgene.2021.635043
Liaquat, F., Munis, M. F. H., Haroon, U., Arif, S., Saqib, S., Zaman, W., … & Liu, Q. (2020). Evaluation of metal tolerance of fungal strains isolated from contaminated mining soil of Nanjing, China. Journal of Biology, 9(12), 469. https://doi.org/10.3390/biology9120469
Loidi, J. (2018). Plant eco-morphological traits as adaptations to environmental conditions: Some comparisons between different biomes across the World. In: Greller, A.M., Fujiwara, K., Pedrotti, F. (Eds.), Geographical Changes in Vegetation and Plant Functional Types. Springer, pp. 59-71. 10.1007/978-3-319-68738-4_3
Meteorological Organization of the Islamic Republic of Iran (2020). Rainfall report. https://www.irimo.ir/far/index.php [In Persian].
Molayi Sham Asbi, M., Ghorbani, A., Sefidi, K., Bahrami, B., & Hashemi Majd, K. (2017). Effects of ecological factors on distribution of Artemisia aucheri Boiss in the southeast faced slopes Sabalan. Journal of Rangeland, 11(2), 139-151. https://rangelandsrm.ir/article-1-476-en.html [in Persian].
Moradi, M., Imani, F., Naji, H. R., Moradi Behbahani, S., & Ahmadi, M. T. (2016). Biogeosciences and forestry biogeosciences and forestry variation in soil carbon stock and nutrient content in sand dunes after afforestation by Prosopis juliflora in the Khuzestan province (Iran). Biogeosciences and Forestry Biogeosciences, 10(3), 585-589. https://doi.org/10.3832/ifor2137-010
Palacio, S., Aitkenhead, M., Escudero, A., Montserrat-Martí, G., Maestro, M., Robertson, A. H. J., & Tajmir-Riahi, H. A. (2014). Gypsophile chemistry unveiled: Fourier transform infrared (FTIR) spectroscopy provides new insight into plant adaptations to gypsum soils. Plos One, 9(9): e107285. doi.org/10.1371/journal.pone.0107285
Rabizadeh, F., Zare‐Maivan, H., & Kazempour, S. (2018). Endemic gypsophytes composition delimitated by soil properties and altitude: From calciphytes to halophytes in the south–central Alborz Ranges. Nordic Journal of Botany, 36(8), e01568. https://doi.org/10.1111/njb.01568
Rabizadeh, F. (2020a). Ecological, anatomical, morphological, and micro-morphological characteristics of Gypsophila mucronifolia (Caryophylaceae) endemic to gypsic soils of Semnan, Iran. Journal of Applied Biology, 33(2), 46-61. https://doi.org/10.22051/jab.2020.26928.1312 [In Persian].
Rabizadeh, F. (2020b). The first anatomical, morphological, and ecological study of the endemic Iranian Moltkia gypsacea from the Boraginaceae family. Journal of Advanced Pharmacy Education & Research Jan-Mar, 10(S1), 171. B2n.ir/g35448
Rechinger, K. H. (1974). Plumbaginaceae. In: Rechinger, K. H. (Ed.) Flora Iranica. Austria 108. Graz.
Rivera, P., Villase˜nor, J. L., & Terrazas, T. (2017). Meso-or xeromorphic? Foliar characters of Asteraceae in a xeric scrub of Mexico. Botanical Studies, 58(1), 1–16. https://doi.org/10.1186/s40529-017-0166-x
Sudhakaran, M. V. (2021). A Comparative account of the morphological and anatomical characteristics of three medicinal halophytes. In: Grigore, M. N. (Ed.), Handbook of Halophytes: From Molecules to Ecosystems towards Biosaline Agriculture. Springer International Publishing, Cham, pp. 1259–1292.
Zori´c, L. N., Anackov, G. T., Karanovi´c, D. S., & Lukovi´c, J. Z. (2013). Leaf structural adaptations of two Limonium Miller (Plumbaginales, Plumbaginaceae) taxa. Zbornik Matice srpske za prirodne nauke, (125), 43–54. doi.org/10.2298/ZMSPN1325043Z